Деспот Јован Оливер, који је био десна рука цара Душана, започео је 1341. године градњу храма на темељима базилике из времена пустињака Светог Гаврила Лесновског. Око 1348. године је дозидана припрата, што се повезује са уздизањем и проглашењем Злетовске епархије, чије је седиште смештено у манастир Лесново. Храм је фрескописало неколико сликарских радионица из унутрашњости Балкана. Фреске у овом храму одликује богатство тема и разноврсност иконографије. Посебно се истиче велики и репрезентативни приказ цара Душана са царицом Јеленом. Током 14. века, манастир је био центар писмености и преписивачке делатности. Манастир Лесново заузима високо место међу српским средњовековним споменицима, али и у целокупној византијској уметности.
